Atlas de histología vegetal y animal

Los centriolos y los cuerpos basales son estructuras formadas por microtúbulos que están presentes en la mayoría de las células animales. Los centriolos forman parte de los centrosomas y los cuerpos basales son parte de los cilios y flagelos. Ambos poseen la misma estructura molecular y son intercambiables en la célula. Es decir, un centriolo puede viajar a la membrana y formar un cilio, y un cuerpo basal puede dirigirse al interior celular y formar un centrosoma. La misión de los centriolos en el centrosoma parece relacionada con la organización del propio centrosoma, mientras que la función de los cuerpos basales es nuclear los microtúbulos que forman el axonema o esqueleto de los cilios y flagelos. Pero tanto centriolos como cuerpos basales tienen otras funciones secundarias asociadas.

1. Estructura

En humanos un centriolo maduro, o cuerpo basal, es un cilindro que mide de 150 a 500 nm de altura y unos 250 nm de diámetro. Esto hace al centriolo/cuerpo basal una de las estructuras proteicas más grandes de la célula. La altura es variable y no se sabe todavía cómo se establece. Sus paredes están formadas en la mayoría de los casos por 9 tripletes de microtúbulos dispuestos longitudinalmente. Aunque en ocasiones pueden ser 9 parejas, como ocurre en los embriones de la mosca del vinagre, o incluso 9 microtúbulos simples, como se puede observar en los embriones del nemátodo C. elegans. Los microtúbulos de los centriolos están orientados todos en la misma dirección, sus extremos más están en una parte del cilindro y los menos en la otra, denominados extremos distal y proximal del centriolo/cuerpo basal, respectivamente. En definitiva, el centriolo/cuerpo basal es una estructura también polarizada. De los tres microtúbulos que forman cada triplete sólo el más interno, o microtúbulo A, tiene una estructura de microtúbulo completo con sus 13 protofilamentos, mientras que el B y el C son incompletos, tienen 10 protofilamentos y comparten 3 del A y 3 del B, respectivamente. A la parte distal del centriolo maduro sólo llegan los microtúbulos A y B, mientras que el C es más corto. En el interior del extremo proximal de los centriolos jóvenes existen estructuras proteicas a modo de rueda de carro que permiten la consistencia y organización espacial de los 9 tripletes de microtúbulos (Figura 1).

En los centrosomas hay dos centriolos, uno maduro y otro inmaduro. El centriolo maduro posee unas estructuras proteicas denominados apéndices distales y subdistales. Los apéndices distales están relacionados con al asociación a la membrana plasmática cuando los centriolos maduros migran a sus proximidades para generar los cuerpos basales que formarán los cilios. Los apéndices subdistales se encargan de anclar microtúbulos. Los cuerpos basales también poseen apéndices en su extremo distal denominados pies basales y fibras conectoras o de transición, homólogas a los cuerpos distales y subdistales de los centriolos, y en su extremo basal muestran las raíces ciliares estriadas. Los apéndices ayudan al anclaje del cuerpo basal en la membrana plasmática, mientras que las raíces estriadas localizan al cilio respecto a la estructura celular.

2. Formación

Dentro de un mismo organismo puede haber células con distinto número de centriolos y de cuerpos basales. Mientras que la mayoría de las células animales tienen una pareja de centriolos formando parte del centrosoma y otro como parte de un cilio, las células ciliadas de la tráquea pueden tener cientos de cuerpos basales, porque tienen cientos de cilios. Otros, como las gimnospermas, han perdido la capacidad de sintetizar ambos. Incluso en algunas especies, en el mismo organismo hay células con centriolos y otras sin ellos. Por ejemplo, los ovocitos de los mamíferos y las células musculares esqueléticas carecen de centriolos.

Para la mayoría de las células animales tener un número adecuado de centriolos en el citosol es crucial durante la división celular. Si hay sólo una pareja se producen husos mitóticos monopolares y la división celular se detiene, y si hay más de dos parejas de centriolos se forman husos mitóticos multipolares con el consiguiente reparto desigual del material genético, lo que puede provocar la muerte o funcionamiento celular anormal. Antes de la división celular se tienen que deshacer todos los cuerpos basales que forman los cilios y flagelos. Cada uno de los dos centriolos se usará como plataforma para crear uno nuevo. Habrá dos parejas que formarán los dos polos del huso, y cuando se reparta el citoplasma durante la citocinesis cada célula hija recibirá una pareja de ccentriolos. En la fase G1 y S, entre los dos centriolos del centrosoma existen unas proteínas de conexión que mantienen a ambos centriolos unidos por su extremos proximales. Tras la formación de los dos nuevos centriolos, estas fibras tienen que romperse en fase G2 para que cada pareja pueda viajar de manera independiente.

Existen dos formas de producir centriolos y cuerpos basales. La forma más común es a partir de un centriolo/cuerpo basal preexistenteque hace de plataforma para la formación de uno nuevo. Por ejemplo, el espermatozoide suele aportar el primer centriolo del futuro animal. Otra manera es producir centriolos/cuerpos basales de nuevo, sin la participación de otro previo. Esto ocurre en aquellas células carecen de ellos o en aquellas que necesitan producir muchos cuerpos basales en poco tiempo. Por ejemplo, los embriones de ratones se desarrollan hasta el estado de 64 células sin poseerlos. Del mismo modo, las células epiteliales multiciliadas necesitan crear muchos cuerpos basales para generar cilios de forma rápida. En estos dos casos, los centriolos/cuerpos basales se forman a partir de agregados de material de naturaleza desconocida denominados deuterosomas.

En los centrosomas la formación de un nuevo centriolo, o procentriolo, ocurre en el extremo proximal (extremos menos de los microtúbulos) de otro centriolo preexistente. Lo primero que se aprecia es la formación de una estructura proteica en forma rueda de carro (Figura 2). Esta rueda de carro de 9 radios es dependiente de la proteína Plk4, SAS-6 y STIL, entre otras. En esta estructura se forma el microtúbulo A, el cual crece desde un anillo de γ-tubulina. Mientras que los túbulos B y C utilizan al microtúbulo A como plantilla para polimerizar y necesitan la presencia de tubulina ε y δ. Por ejemplo, si falta la tubulina δ no se forma el microtúbulo C del triplete. La rueda de carro desaparece durante la fase G1, una vez que los centriolos han madurado. No se sabe cómo se establece la longitud de los centriolos pero sí que sólo el procentriolo o centriolo inmaduro es capaz de aumentar su longitud. La elongación de los centriolos no maduros ocurre durante la fase G2. Éstos alcanzan la madurez una vez que adquieren los apéndices distales y subdistales y alcanzan la longitud apropiada.

Una vez formados, los centriolos/cuerpos basales son estructuras muy estables. Esto es porque sus microtúbulos no intercambian dímeros de tubulina con el citoplasma, puesto que los dímeros están acetilados o poliglutamilados, además de tener otras modificaciones. Existen también conexiones proteicas entre los tripletes de microtúbulos que estabilizan la estructura. En el caso de los cuerpos basales, los microtúbulos A y B de cada triplete seguirán creciendo para formar el axonema. Este crecimiento se produce gracias al transporte intraflagelar de moléculas entre los extremos distales y proximales del cilio o flagelo.

3. Función

Centrosomas

Los centrosomas son los principales responsables de la nucleación de microtúbulos citosólicos en las células animales. Un centrosoma está formado por una pareja de centriolos y por una nube de moléculas alrededor llamada material pericentriolar. Los centriolos parecen ser los responsables de formar los centrosomas, puesto que reclutan las moléculas que forman el material pericentriolar. los anillos de γ-tubulina que hay en la matriz prericentriolar son los verdaderos nucleadores de microtúbulos. Tanto centriolos como el material pericentriolar juegan un papel crucial durante la división celular de las células animales, puesto que son los encargados de formar el huso mitótico. En algunas células diferenciadas, sin embargo, el centrosoma no es el principal centro nucleador de microtúbulos, como es el caso de las células epiteliales, musculares y neuronas. Además, los centrosomas, como tales, no están presentes en la mayoría de las las células vegetales y levaduras. En las células vegetales el huso mitótico se forma en ausencia de centriolos.

Ciliogénesis

Los cilios se forman a partir de los cuerpos basales por elongación mediante polimerización de los microtúbulos A y B de cada uno de los tripletes. Cuando una célula termina la división celular, el centriolo más viejo suele migrar a la membrana plasmática y se convierte en cuerpo basal para formar un cilio. En las células multicliadas ciliadas de la tráquea, oviducto o epéndimo, donde puede haber cientos de cilios en sus superficies libres, los cuerpos basales se forman de nuevo de manera independiente y migran hacia la superficie celular para formar dichos cilios. A este proceso de formación de cilios se le llama ciliogénesis. La actina y los microtúbulos son importantes para el atraque de los cuerpos basales en la membrana celular. La presencia de cilios es incompatible con la división celular, de modo que cuando una célula se va a dividir el cilio desaparece. Esto podría ser para que los cuerpos basales no interfieran con los centriolos en la formación del uso mitótico.

Asimetría celular

Las divisiones asimétricas son aquellas en las que hay un reparto desigual de componentes entre las dos células hijas. Aunque los centriolos no parecen imprescindibles para la división celular, parecen ser necesarios para las divisiones asimétricas puesto que contribuirían a una orientación adecuada del huso mitótico. Otra forma de crear asimetría parece depender de qué célula se lleve el centriolo más viejo. Éste parece rodearse de moléculas que son ligeramente diferentes a las que rodean al centriolo más joven, lo sirve para segregar en las células hijas diferentes moléculas asociadas a la matriz pericentriolar de uno u otro centriolo, como ARN mensajero o factores de transcripción. Se ha comprobado que la célula que capta el centrosoma con el centriolo más viejo desarrolla primero el cilio y responde antes a señales del medio, pudiendo generar un comportamiento celular diferente.

Organización celular

La localización de los centriolos en el citosol, formando parte de los centrosomas, es importante para mantener la organización de muchas células, o para permitir su desplazamiento puesto que ayudan a crear una diferenciación entre el frente de avance y la parte trasera de la célula. Por ejemplo, en los astrocitos el aparato de Golgi se orienta hacia el frente de avance gracias a la acción del centrosoma, mientras que en los fibroblastos el núcleo se localiza en la parte más caudal, también gracias al centrosoma.

La posición de los centriolos, y por ello del centrosoma, en una zona determinada de la célula animal parece depender de la interacción entre microtúbulos y filamentos de actina. Normalmente, la posición del centrosoma se debe a la interacción de los microtúbulos generados desde él mismo con la corteza de actina de las proximidades de la membrana plasmática. Sin embargo, cuando el centrosoma se encuentra próximo al núcleo es debido a la interacción con proteínas de la envuelta nuclear que anclan al centrosoma en esa posición. En algunos eucariotas esta relación centrosoma envuelta nuclear está mediada por fibras proteicas relacionadas con los centriolos denominadas fibras estriadas, que unen ambas estructuras celulares.

Inicio del desarrollo

La fecundación supone la fusión de dos células de las cuales sólo el espermatozoide tiene centriolo, resultante del cuerpo basal del flagelo. Este centriolo será el encargado primero de reclutar material pericentriolar que se encuentra en el óvulo. El centrosoma recién formado se encargará ya de nuclear y organizar el sistema de microtúbulos necesario para la migración y fusión de los dos pronúcleos, que son los núcleos haploides de los dos gametos, y posteriormente se dividirá y generará el huso mitótico que llevará a cabo la primera división celular. En algunas especies el espermatozoide puede aportar dos centriolos y, curiosamente, en otras como en el ratón, no se han encontrado centriolos en los zigotos, ni en las células somáticas de los primeros estadios del desarrollo embrionario temprano.

Bibliografía

Bornens M. 2012. The centrosome in cells and organisms. Science. 335: 422-426.

Gönczy P. 2012. Towards a molecular architecture of centriole assembly. Nature review of molecular and cell biology. 13: 425-535.

Carvalho-Santos Z, Azimzadeh J, Pereira-Leal JB, and Bettencourt-Dias M. 2013. Evolution: Tracing the origins of centrioles, cilia, and flagella. Journal of cell biology. 194: 165-175.

Avidor-Reiss T, Khire A Fishman EL, Kyoung JH. 2015. Atypical centrioles during sexual reproduction. Frontiers in cell and developmental biology. 3:21.

Winey M, O'Toole E. 2015. Centriole structure. Philosophical transactions of the Royal Society of London B biological sciences. 369:1650.